少女藤木美奈斗(堀北真希 饰)有一个无话不谈的笔友奈特(意为“骑士”),生活中发生的大小事她都与之倾诉。在士多店打工的美奈这天遇见了男生唐泽秀(石田卓也 饰)并一见钟情。
当金族决定离开这个宇宙,前往另一个宇宙时,一个新的响应者出现了——第四个种族,人类,他们自己冲出了宇宙。金族将他们称为‘黑铁’氏族。
50年前,打算成为真正怪物的犬夜叉为了获得四魂玉,遇到了强大的精神女巫桔梗。在一起呆了一段时间后,两人发展了关系。犬夜叉因此希望成为人类,桔梗也计划在净化四魂玉后回归普通生活。然而,对桔梗怀有邪恶想法的偷蜘蛛将自己的灵魂和身体交给了怪物,然后转世成为邪恶的半恶魔奈良。在他的唆使下,犬夜叉被桔梗封印在神木上,身受重伤的桔梗也在悲伤和绝望中死去。桔梗转世的卡格救了犬夜叉,但不小心把四魂玉射成了碎片。为了取回碎片,她和她的同伴,包括七宝、弥勒、珊瑚,以及犬夜叉一起踏上了一段充满困难和障碍的旅程