多米尼克（范·迪塞尔、文·迪塞尔饰）和莱蒂（米歇尔·罗德里格斯、米歇尔·罗德里兹饰）一起度蜜月。布莱恩和米亚退出了赛车界，这支曾经环游世界的顶级飞行家庭车队的生活变得越来越普通。
一日放学的途中，志贵遇见了一名白衣女子，体内突然产生的杀意让志贵措手不及，还未反应过来便将女子切成了碎片。第二天，本该死去的女子却站在志贵的面前，她告诉志贵，自己叫做艾尔奎特（生天目仁美 配音），是拥有不死之身的吸血鬼，一直追踪并企图消灭死徒罗阿（三宅健太 配音）。志贵的攻击让艾尔奎特的身体极度衰弱，因为，在恢复之前，志贵必须肩负起保护她安全的职责。 在目睹了罗阿的暴行之后，志贵决定加入消灭罗阿的队伍中去。同时，教会的雪露（折笠富美子 配音）也同罗阿有着难解之仇。在追踪罗阿的过程中，志贵渐渐发觉有一些非比寻常的记忆正在脑海中苏醒，一直坚信着的自己的过去，竟然是一个骗局。
与使自己立志成为角色设计师的契机——八神光相遇，由此开始，在可靠的前辈们帮助下，一点一点成长的青叶。 之后《妖精物语3》也顺利完成，从青叶入社开始刚好过了1年，又到了“Eagle Jump”迎来新员工的季节。 曾经是个一窍不通的菜鸟的自己也终于要成为前辈，一想到这里就无法抑制心中激动的青叶。 “我是前辈凉风青叶哦！请多指教！”青叶在“Eagle Jump”的入口重复地练习打招呼……。 描绘在游戏公司工作的女孩子们日常的工作少女喜剧再度开幕！
