三年前太空飞船猎户号坠毁学园都市，由此引发了严重的惨剧，而该事件也促成宇宙电梯恩底弥翁（Endymion）的建设。在恩底弥翁接近完工的前夕，上条当麻（阿部敦 配音）和茵蒂克丝（井口裕香 配音）揭示了热爱歌唱的少女鸣护亚丽莎。
在很久以后的未来，地面已经被污染到无法生存的程度，人类开始朝地底开发，并创造人工生命体代为劳动，没想到人工生命体反抗了人类接管了地底世界，而因为过度污染与新型态的病毒感染，原已所剩无几的人类又减损了近30%的人口，此时的人类以基因改造获得了长生，相对的也面对了自此失去生育能力的窘境，创造新生命成为人类世界复苏的关键。为了找寻失落的基因密码──“繁衍”，人类望向了曾经开发的地底世界开启了探索任务，同时因学生人数骤减而被舞蹈教室裁员的碰太，参加了地底任务的征选成为了被派往地底的英雄，只身前往充满未知恐惧的地底世界，惊人的地底探险就此开始……
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。
