《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起,以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物,红世之徒,戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说,故事会对第一季的一些伏笔作出解释,并加入不少这个时代的小故事。故事发生在一个非常炎热的夏天,Kisaka Yoshihiro(Kishio Daisuke配音)是一名高中生,他似乎对一切都漠不关心。一天,一个名叫夜明映梦(水树奈奈配音)的年轻女孩出现在他面前,后面跟着一个叫灵魂兽的可怕怪物袭击了她。